Operajátszásunk története több mint 300 éves múltra tekinthet vissza. Magyarországon - akárcsak Franciaországban, Németországban vagy Ausztriában - először főúri kastélyok házi színpadain játszottak német és olasz társulatok operákat. Az első ismert adat 1677-ből való: gróf Forgách Ádám pozsonyi palotájában előadott pásztorjátékról tudósít. A XVIII. században egy sor főúri színház alakult, közülük a legismertebb az Esterházy hercegek fertődi, majd kismartoni kastélyában létrehozott opera volt, melyet Joseph Haydn 30 éves zeneszerzői és karmesteri tevékenysége emel a többi fölé. Haydn számos operájának is itt volt az ősbemutatója. Jelentős volt báró Patasich Ádám püspök nagyváradi színháza is, ahol Karl Ditters von Dittersdorf irányította az operaegyüttest. A későbbi polgári operajátszás szempontjából is rendkívüli fontosságú volt Erdődy János gróf 1785-1789 között fennállt pozsonyi operája.
A XVIII. század végén meginduló - német nyelvű - polgári színjátszás műsorán is szerepeltek operák és daljátékok. Először 1784-ben került színre opera (Salieri: Die Schule der Eifersüchtigen) a pesti Rondellában, majd 1787 után rendszeressé váltak az operaelőadások a budai Várszínházban is. Jóval kedvezőbb feltételek álltak rendelkezésre az 1812-ben megnyílt pesti német színházban, melynek hatalmas, 3000 személyes nézőterét csak zenés előadások, neves bécsi vendégek fellépte alkalmából lehetett többé-kevésbé megtölteni.
Az 1791-ben megindult hivatásos magyar színjátszás mindkét - pesti és kolozsvári - együttese megpróbálkozott zenés darabokkal. (Az első magyar nyelvű operát, Chudy József Pikkó herceg és Jutka Perzsi c. művét 1791-ben mutatta be Kelemen László pesti színtársulata.) E két társulatból kirajzó vándortársulatok műsorán Rossini, Méhul, Grétry, Weber, Cherubini, Boildieu és Mozart kisebb együttest kívánó operái szerepeltek, melyekben országos hírnevet szerzett az első magyar operaénekesnő, Déryné Széppataki Róza. 1822-ben Kolozsváron került színre az első magyar opera, Ruzitska József Béla futása c. műve. A magyar nyelvű operajátszás azonban csak az 1837-ben megnyílt Pesti Magyar (1840-től Nemzeti) Színházban vált rendszeressé. A színház első operabemutatója Rossini A sevillai borbély c. műve volt 1837-ben. Kezdetben a Magyar operajátszás hőskorának nagy egyéniségei alkották a társulatot, mely neves külföldi vendégművészekkel kiegészülve, komoly konkurenciát jelentett az 1847-ig fennállt pesti német színháznak. A Nemzeti Színház fiatal karmestere, Erkel Ferenc fokozatosan fejlesztette a társulatot és építette ki az operai repertoárt, amelyen Rossini, Bellini, Weber, Auber, Donizetti, Mozart, Cherubini, Meyerbeer és főleg Verdi operái szerepeltek. Erkel legnagyobb érdeme azonban abban állt, hogy ő teremtette meg - előzmények nélkül, szinte a semmiből - a magyar operát. Művei közül a Hunyadi László és a Bánk bán ma is kedvelt műsordarabjai az Operaháznak. 
Erkel elsősorban az olasz zenéhez vonzódott, ez magyarázza, hogy 1846-tól Verdi csaknem valamennyi operáját műsorra tűzte. Annál inkább idegenkedett Wagnertől, így a közönségnek 1866-ig kellett várni a Lohengrin bemutatására.
Erkel társulatépítő munkájának fontos állomása volt 1853-ban a Filharmóniai Társaság létrehozása. A színház zenekarából toborzott testület célja a zenekari játék színvonalának emelése, a zenészek művészi fejlődésének biztosítása volt. Később az Operaház megnyitása, az operai üzem beindítása elképzelhetetlen lett volna az akkor már három évtizedes múltra visszatekintő zenekar nélkül.
A Nemzeti Színházban az opera mellett - bár némiképp lassabban - a balett is fejlődésnek indult. 1847-ben szerződtették Bécsből az olasz származású Campilli Frigyest balettmesternek, aki 40 éven át koreografált a Nemzeti Színház színpadán, sőt még az új Operaházban is.
Az 1848-49-es forradalom és szabadságharc leverését követő önkényuralom éveiben megnőtt az operaelőadások jelentősége, jóllehet a cenzúra az operákból is igyekezett minden célzást kiirtani, ami a szabadságra vagy a nemzeti identitásra vonatkozott.
Az 1867-es kiegyezés után gyors fejlődésnek indult magyar főváros közönségének színházi igényeit a Nemzeti Színház egyre kevésbé tudta kielégíteni. Az intézmény falai a kibővítés ellenére szűkösnek bizonyultak a dráma, a zenés népszínmű és az opera befogadására, különösen, miután 1860-tól új műfajként jelentkezett az első sikereit arató operett is. Ekkorra már a dráma és az opera szétválasztásának gondolata a levegőben volt. 1872-ben bizottság alakult a szétválás előkészítésére, majd tervpályázatot írtak ki, melynek győztese Ybl Miklós lett. Az Operaház építése 1875-ben kezdődött és kilenc évig tartott. Az utolsó operaelőadást 1884 júniusában tartották a Nemzeti Színházban, majd az opera- és balettegyüttes átköltözött a Sugár úti palotába, és megkezdte a megnyitó előadás előkészületeit.
Az Operaház ünnepélyes megnyitására 1884. szeptember 27-én került sor. Mivel Erkel Ferenc nem készült el István király című operájával, a Bánk bán első felvonását, a Hunyadi László nyitányát és a Lohengrin első felvonását adták elő Erkel vezényletével. Kezdetben a nemzeti színházi repertoárt játszották tovább, de új díszletekkel, mert a színpad méretei és szerkezete nem tették lehetővé a régi díszletek felhasználását. Ez a repertoár rendkívül széles volt: 37 opera és 7 balett szerepelt rajta. A legnagyobb sikert továbbra is Goldmark Sába királynője c. műve aratta. Az első eredeti bemutató Erkel Ferenc utolsó operája, az István király volt 1885-ben. Hamarosan megmutatkoztak az Operaház üzemeltetési gondjai. A Nemzeti Színház egykori operatársulata sem létszámában, sem színvonalában nem volt képes megfelelni a mindennapi játszás feladatainak, így az igazgatóság kénytelen volt állandó vendégeket foglalkoztatni. Növelni kellett a zenekar és az énekkar létszámát is.
A művészi válság mellett hamarosan anyagi csőd is fenyegette az Operaházat: a pesti közönség részben sem volt képes viselni a meglehetősen költséges operai üzem terheit, pedig az állam és az udvar is jócskán hozzájárult ezekhez. Tetézte a bajt a Podmaniczky Frigyest követő arisztokrata intendánsok hozzánemértéssel párosult pazarlása is. A helyzet megoldására átlagon felüli ambíciókkal és képességekkel rendelkező művészeti igazgatóra volt szükség, akit Gustav Mahler személyében sikerült megtalálni. Mahler 1888-1891 között igazgatta az Operaházat, megteremtve a színház első "aranykorát", a társulatépítés és a korszerű repertoár kialakítása terén egyaránt maradandót alkotva. Ő mutatta be Budapesten Wagner Ring-tetralógiájának első két darabját, s alig néhány héttel az ősbemutató után, Mascagni Parasztbecsületét is, mely a budapesti siker után indult világhódító útjára. Néhány év múlva Nikisch Arthur 
működése adott újabb lendületet az Operaháznak. Ő mutatta be Puccini Manon Lescaut c. művét, megalapozva Puccini és a budapesti Operaház későbbi tartós együttműködését. (Puccini személyesen tanította be Pesten a Pillangókisasszonyt és A Nyugat lányát.) Távozása után 1900-tól Kerner István vette át az együttes irányítását. 1912-ben a sokoldalú, íróként, festőként, tervezőként is kiváló gróf Bánffy Miklós került az Operaház élére, aki a zseniális rendező, Hevesi Sándor, és a nagyszerű olasz karmester, Egisto Tango szerződtetésével újabb aranykort teremtett. Az 1910-es években indult az Operaház ragyogó új énekesgárdája - Sándor Erzsi, Medek Anna, Haselbeck Olga, Basilides Mária, Némethy Ella, Környei Béla, Pataky Kálmán, Székelyhidy Ferenc - pályája is.
Az első világháború kitörése erősen visszavetette a színház fejlődését, az Opera egy évre be is zárt. Mégis a háborús években került sor Bartók Béla két színpadi műve, A fából faragott királyfi (1917) és A kékszakállú herceg vára (1918) bemutatójára. Bartók harmadik színpadi műve, A csodálatos mandarin csak évtizedekkel később, 1945-ben kerülhetett először színpadra Budapesten.
A két világháború közötti, gazdasági és politikai problémákkal terhes időszakban az Operaház páratlan művészi virágzásnak indult, két egymást követő, kiemelkedő vezető, a zeneszerző Radnai Miklós (1925-1935) és az író, rendező és tervező Márkus László (1935-1944) igazgatása alatt. Sergio Failoni és Ferencsik János karmester, Oláh Gusztáv rendező-tervező, Nádasdy Kálmán rendező, Fülöp Zoltán díszlettervező, Márk Tivadar jelmeztervező, Jan Cieplinski és Nádasi Ferenc balettmester személyében sikerült olyan művészeket szerződtetniük, akik évtizedekre meghatározták az Operaház művészi arculatát. A rendkívül gazdag repertoár kitűnő megszólaltatását az 
elsőrangú énekesgárda - Báthy Anna, Rigó Magda, Tutsek Piroska, Rösler Endre, Losonczy György, Jámbor László, Maleczky Oszkár, Székely Mihály -mellett egy sor neves vendégművész garantálta. A korabeli operajátszás színe java - Maria Jeritza, Ebe Stignani, Beniamino Gigli, Jan Kiepura, Alexander Kipnis, Giacomo Lauri-Volpi, Helge Roswaenge, Richard Tauber rendszeresen fellépett Budapesten, az Operaház társulata pedig néhány nagysikerű külföldi vendégjátékkal (Nürnberg, Firenze, Róma) öregbítette a magyar operakultúra hírnevét.
A második világháború végén a német megszállás, majd Budapest ostroma bénította meg a színház működését. A harcok során az Operaház épülete szerencsére csak kis sérüléseket szenvedett, így viszonylag hamar, 1945 márciusában újra megnyithatta kapuit.
A háború után jelentős változások kezdődtek a színház életében. 1946-ban Tóth Aladár, a kiváló zenekritikus került az Operaház élére, akinek hosszas keresés után sikerült 1947-ben Otto Klemperert Budapestre szerződtetnie. A három évig tartó Klemperer-korszak legendás Mozart- és Wagner-előadásaiban egy új, nagyszerű énekesgeneráció aratta első sikereit: Gyurkovics Mária, Takács Paula, Mátyás Mária, Szecsődy Irén, Delly Rózsi, Palánkay Klára, Joviczky József, Simándy József, Radnai György, Melis György, Faragó András. Az 1940-es évek végén jelentősen megnövekedett közönségigény kielégítésére 1951-től az Operaházhoz csatolták a 2400 férőhelyes volt Városi Színházat, mely 1953-tól Erkel Színház néven az Operaház másik játszóhelye.
Jelentős fejlődésnek indult a balettegyüttes is. Az 1950-es évektől híres szovjet balettmesterek és koreográfusok ismertették meg a társulattal a klasszikus orosz balett hagyományait. Az együttes fiatal tehetségei - Lakatos Gabriella, Csinády Dóra, Kun Zsuzsa, Fülöp Viktor, Róna Viktor, Havas Ferenc - Harangozó Gyula ragyogó, nagysikerű koreográfiáiban hódították meg a közönséget. A modern magyar balett kiemelkedő egyénisége a koreográfus Seregi László.
1959-ben Nádasdy Kálmán vette át az Operaház irányítását. A repertoár számos huszadik századi művel (Berg: Wozzeck, Lulu, Britten: Albert Herring, Szentivánéji álom, Sosztakovics: Katyerina Izmajlova) és preklasszikus operával (Monteverdi: Poppea megkoronázása, Odüsszeusz visszatérése, Handel: Rodelinda, Gluck: Orfeusz) bővült. A hatvanas évek elején került sor több jelentős magyar opera ősbemutatójára is. Közülük is kiemelkedik Szokolay Sándor: Vérnász és Petrovics Emil: C'est la guerre c. műve.
A budapesti operajátszás lassan ismét bekapcsolódott a nemzetközi vérkeringésbe. Másfél évtizedes szünet után az 1960-as évektől ismét számos neves külföldi énekes - többek között Giuseppe Taddei, Giuseppe di Stefano, Theo Adam, Giulietta Simionato, Montserrat Caballé, Renata Scotto, Boris Christoff, Placido Domingo, Piero Cappuccilli, Luciano Pavarotti, Giacomo Aragall - mutatkozott be a budapesti közönségnek. Világhírű karmesterek - Lamberto Gardelli, Giuseppe Patané, Jurij Szimonov - tanították be az Operaház több produkcióját.
A Nádasdy Kálmánt követő Lukács Miklós igazgatását a sűrűsödő vendégjátékok, a repertoár további bővülése mellett újabb jelentős magyar ősbemutatók fémjelzik (Szokolay: Hamlet, Sámson, Petrovics: Bűn és bűnhődés, Lysistrate, Mihály András: Együtt és egyedül). Az együttes új, fiatal tehetségekkel egészült ki. Ekkor került a színházhoz Kincses Veronika, Tokody Ilona, Sass Sylvia, Gulyás Dénes, Kelen Péter, Miller Lajos, Gáti István, Kováts Kolos, Polgár László, akik a társulatnak ma is az oszlopai. Lukács Miklós nyugdíjba vonulása után Mihály András kritikus helyzetben vette át az igazgatást: az Operaház évek óta halogatott felújítását 1980 tavaszán meg kellett kezdeni. A rekonstrukció négy éve alatt a társulat kizárólag az Erkel Színházban játszhatott; az előadásszám jelentősen csökkent, a repertoár szűkült. Az igen nehéz időszakot a technikailag korszerűsített, kívül-belül megújult Operaház megnyitása zárta le 1984. szeptember 24-én, a Ház felavatásának centenáriumán.